domingo, 27 de junio de 2021

Historia del estudio de la membrana celular

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Desde la invención del microscopio en el siglo XVII, se ha conocido que los tejidos de las plantas y animales están compuestos de células. La pared celular de las plantas fue visible con gran facilidad incluso con los primeros microscopios, pero ninguna barrera similar a esta fue vista en células animales, aunque dio lugar a que debía de existir algo parecido. A mediados del siglo XIX, esta cuestión estaba siendo constantemente investigada por lo que Moritz Traube notó que esta capa externa debía ser semipermeable para permitir el transporte de iones (CRB, 1906). Traube no tenía evidencia directa para afirmar la composición de esta capa, aunque erróneamente declaró que estaba formada por una reacción de fases diferentes “como la del agua y el aceite” del protoplasma celular con el fluido extracelular (E. A. Mason, 1991; Sourkes, 1955).

Figura 2.   Charles Ernest Overton (1865–1933). Considerado como un pionero de la teoría de la membrana celular. En los últimos años del siglo XIX, Overton realizó un trabajo experimental, permitiendo establecer la distinción entre la pared celular de las plantas y su membrana citoplasmática. Estudió la permeabilidad de una gama de materiales biológicos a alrededor de 500 compuestos químicos. En 1900, Overton propuso un modelo de biomembrana "Modelo de biomembrana Overton" que afirmaba que las biomembranas están formadas por lípidos. Dio esta declaración sobre la base de la observación del transporte de sustancias solubles en lípidos a través de las biomembranas.

La naturaleza lipídica de la membrana celular fue primeramente intuida de manera correcta por Georg Quincke, quien notó que una célula generalmente toma la forma de una esfera en el agua y, cuando es partida a la mitad, forma dos esferas más pequeñas. Otro material que mostraba este único comportamiento era el aceite. Él también notó que una delgada capa de aceite de comporta como una membrana semipermeable, precisamente como se predijo (Gupta & Surolia, 2010; Latorre, 1996). Basándose en estas observaciones, Quincke afirmó que la membrana celular formaba una capa de un fluído de grasa con un grosor menor a 100 nm. Los primeros experimentos a cerca de la naturaleza química de la membrana biológica, específicamente de la membrana celular externa fueron obtenidos por Ernst Overton de la universidad de Zürich durante la década de 1890 (Kleinzeller, 1997). Charles Ernst Overton "1865-1933", biólogo y farmacólogo inglés, sus estudios en la membrana celular estaban enfocados en la mejora de los fármacos como las anestesias (Lipnick, 2013).

Overton sabía que los solutos no polares se disuelven fácilmente en solventes no polares, y que los solutos polares se disuelven fácilmente en solventes polares. Es decir, lo parecido se disuelve con lo parecido. Un ejemplo de ello es por ejemplo una grasa, como soluto es una sustancia no polar, la cual se disuelve en solventes no polares como el éter líquido. La grasa no pude disolverse en agua, ya que el agua es un solvente polar. El alcohol metanol como soluto líquido puede disolverse en agua ya que ambos son sustancias polares. Sabiendo esto, Overton razonó que aquellas sustancias capaces de atravesar la membrana celular primero deberían disolverse en ella para poder ingresar.  Para medir la permeabilidad de la membrana celular, Overton colocó pelos de raíces de plantas en cientos de diferentes soluciones, conteniendo una diversa variedad de compuestos químicos que varían en su solubilidad. Con el desarrollo de sus experimentos, Overton de dio cuenta de que los solutos que se diluyen en aceites podían ingresar a las células a una mayor velocidad. Overton por lo tanto concluyó que el poder solvente de la membrana celular era equivalente al de los ácidos grasos.

Figura 3.  Modelo de la bicapa de lípidos. La capa externa pone sus cabezas polares hacia el exterior en contacto con el agua, y la membrana interna pone sus cabezas polares hacia el interior en contacto con el agua. Los fosfolípidos se organizan de manera estrecha de modo tal que las colas apolares quedan fuera del contacto del agua, y lo único que podría verse son las cabezas polares. Esto concuerda con las microfotografías, donde las cabezas polares son la parte que más se tiñe en la microfotografía y las colas apolares la parte intermedia que no se tiñe.

La primera propuesta de que la membrana biológica podría estar compuesta por una bicapa lipídica fue realizada por dos científicos daneses en 1925 E. Gorter y F. Grendel  (Coskun & Simons, 2010; Edidin, 2003). Estos investigadores extrajeron los lípidos de las células rojas humanas o eritrocitos humanos para determinar la cantidad de moléculas de fosfolípidos por unidad de área de los glóbulos rojos. Esto lo realizaron en estas células debido a que los glóbulos rojos humanos carecen de membranas internas y núcleos, por lo que literalmente la única membrana con lípidos de membrana seria la membrana externa. Si la membrana biológica se tratara de una sola capa externa, el radio entre la superficie de agua y los lípidos extraídos debería ser de 1 a 1. Los resultados arrojaron valores de 1,8 a 1, y de 2,2 a 1. Los valores más grandes eran los de los lípidos y el valor menor la superficie de agua que cubre al glóbulo rojo. De lo anterior se dedujo que había dos membranas para una misma cantidad de agua en la superficie del glóbulo rojo. Esta conclusión era correcta, aunque Gorter y Grendel realizaron varios errores experimentales “que por casualidad se anularon el uno al otro”.

Figura 4.  Fosfolípidos La capa externa pone sus cabezas polares hacia el exterior en contacto con el agua, y la membrana interna pone sus cabezas polares hacia el interior en contacto con el agua. Los fosfolípidos se organizan de manera estrecha de modo tal que las colas apolares quedan fuera del contacto del agua, y lo único que podría verse son las cabezas polares. Esto concuerda con las microfotografías, donde las cabezas polares son la parte que más se tiñe en la microfotografía y las colas apolares la parte intermedia que no se tiñe.

En base a esto, el modelo de la bicapa lipídica se configuro en su estructura termodinámica más estable, la cual fue confirmada por microfotografías de microscopios electrónicos varios años después. Los fosfolípidos son sustancias con dos naturalezas de solubilidad, una cabeza polar soluble en agua y una cola apolar insoluble en agua. La bicapa lipídica, en este modelo se puede apreciar como las colas lipídicas se encuentran en un contacto íntimo, las cuales bajo una mirada sin mucha resolución aparecen como una sola capa en medio de dos capas con propiedades altamente polares. Las capas polares se dan debido a que cada cola posee una cabeza, las esferas rojas indican la presencia de átomos electronegativos que permiten interactuar con el agua y poder disolverse.

Figura 5.   Modelo Davson Danielli

Figura 6.  Detalles del modelo de Davson Danielli. El modelo de Davson Danielli explicaba la permeabilidad de la membrana a ciertas sustancias por poros creados por las dos capas de proteínas.

A principios del siglo XX, la naturaleza química, no la estructural, de la membrana celular era conocida. Dos experimentos llevados a cabo en 1942 establecieron la base para llenar este hueco. Por medio de la medición de la capacidad eléctrica de una solución de eritrocitos, H. Fricke determinó que la membrana celular tenía un grosor de 3.3 nm (Cole, 1972; Edidin, 2003). A pesar de que los resultados de este experimento fueron acertados, Fricke malinterpretó los datos y expresó que la membrana celular tenía una sola capa molecular. Ya que la cabeza polar de los lípidos está completamente hidratada, no aparecen en la medición de la capacidad eléctrica lo que significó que este experimento midió el grosor del núcleo de hidrocarburos, no toda la bicapa.

Gorter y Grendel atacaron el problema desde una perspectiva diferente, utilizando un solvente hicieron una extracción de los lípidos del eritrocito y extendieron el material resultante como una sola capa en aparato llamado, Langmuir-Blodgett. Cuando compararon el área de la capa única con el área superficial de las células, encontraron una proporción de dos a uno (Gorter & Grendel, 1925). Análisis tardíos de este experimento, mostraron varios problemas incluyendo una presión errónea de la mono capa, extracción lipídica incompleta y un cálculo incorrecto en el área superficial de la célula (Yeagle, 1993). A pesar de esto, la conclusión fundamental que decía que la membrana tenía una bicapa lipídica, era correcta.

Hacia 1920 y 1930, los fisiólogos celulares se dieron cuenta que había muchos detalles que no concordaban bien con el modelo básico de la bicapa lipídica. Se encontró por ejemplo que la solubilidad de los fosfolípidos no podía explicar la solubilidad de las células como un todo, existen elementos que incrementaban la solubilidad de las células de manera drástica. Esta discrepancia entre el modelo teórico y los datos empíricos podía ser resuelta si se agregaban proteínas al modelo (Danielli & Davson, 1935).

La primera propuesta sobre la presencia de proteínas en la estructura de la membrana biológica fue realizada por Hugh Davson y James Danielli (Davson & Danielli, 1943). En esta primera propuesta las proteínas formaban una tercer y cuarta membrana en la parte externa e interna de la membrana bilógica como si se tratara de una cota de mallas, que no sería distinguible de las cabezas hidrofilias de los fosfolípidos. Davson y Danielli revisaron su propuesta para principios de 1950, para tomar en cuenta la permeabilidad selectiva de las membranas que habían estudiado por los últimos 20 años (Edidin, 2003). En esta versión revisada los investigadores sugirieron además de cubrir la totalidad de la membrana lipídica, las proteínas se encontraban insertadas a través de la membrana tanto hacia el interior como al exterior formando canales.

Estas proteínas proveían canales de flujo selectivo para iones y otras sustancias solubles en agua, pero que no atravesarían una membrana celular completamente hecha de fosfolípidos. Un detalle a tener en cuenta es que todos los modelos de la membrana la asumían como una estructura fija, como si fuera una barrera de plástico con huecos regulados por proteínas.

Una de las características de la membrana es su capacidad de separar sustancias por concentración y por carga, creando diferencias de potencial mecánicas y eléctricas que luego emplea para sintetizar sustancias, un ejemplo de esto es el funcionamiento de la f1f0 ATP sintetasa o del motor del flagelo. Esta idea de una membrana semipermeable, es decir, una barrera que es permeable a los solventes, pero impermeable a las moléculas de soluto, fueron desarrolladas también en la década de los 30 del siglo XX.

El término ósmosis se originó en 1827, y su importancia en los fenómenos fisiológicos fue reconocida hasta 1877 cuando el botanista Pfeffer propuso la teoría de la membrana en la fisiología celular (Jacobs, 1962; G. N. Ling, 2001). Desde esta perspectiva, se vio que la célula estaba encapsulada por una superficie delgada, la membrana plasmática; el agua celular y los solutos, como los iones de potasio(1+), existían en un estado físico como una disolución. En 1889, Hamburger usó hemólisis de eritrocitos para determinar la permeabilidad de varios solutos (Jacobs, 1962). Midiendo el tiempo requerido para que las células se hincharan pudo estimarse al tomar en cuenta el cambio en el volumen de la célula. Él también descubrió que había un volumen no solvente de aparentemente 50% en los glóbulos rojos y después se mostró que esto incluía al agua en la adición de la hidratación de la proteína y otro componente no solvente en las células. Overton (un primo lejano de Charles Darwin) fue el primero en proponer el concepto de una membrana plasmática lipídica en 1899. La debilidad más grande de la membrana lipídica fue la falta de la explicación de la alta permeabilidad al agua, así que Nathansohn (1904) propuso la teoría de mosaico (Kleinzeller, 1997).

En este contexto, la membrana no es una capa pura de lípidos, pero un mosaico de áreas con lípidos y áreas con un gel semipermeable. Ruhland especificó la teoría de mosaico al incluir poros que permitieran el paso adicional de moléculas pequeñas. Ya que las membranas son generalmente menos permeables a los aniones (Ling, 2001), Leonor Michaelis concluyó que los iones eran absorbidos por las paredes a través de los poros (Ling, 2001), cambiando la permeabilidad de los poros a iones por medio de la repulsión electrostática. Michaelis demostró el potencial de membrana (1926) y propuso que estaba relacionado a la distribución de iones a través de la membrana (Ling, 2001). Harvey y Danielli (1939) propusieron una membrana de una bicapa lipídica cubierta en cada lado por una capa de proteínas para encajar las medidas de la tensión superficial. En 1941, Boyle y Conway mostraron que la membrana de un músculo en reposo de una rana era permeable a los iones de potasio(1+) y cloruro(1-); sin embargo, aparentemente no lo era para los iones sodio(1+), así que la idea de las cargas eléctricas en los poros era innecesaria porque un solo tamaño de poro podría explicar la permeabilidad hacia los iones de potasio(1+), protio(1+) y cloruro(1-) así como la impermeabilidad a los iones de sodio(1+), calcio(2+) y magnesio(2+) (Ling, 2001).

Con el desarrollo de rastreadores radioactivos, se mostró que las células no son impermeables al ion sodio(1+). Esto fue difícil de explicar con la teoría de la barrera de membrana, así que la bomba “canal activo” de sodio fue propuesta para remover sodio(1+) al momento que pasa por la célula (YouTube). Nuevamente tenemos un ejemplo de la historia de la ciencia en la cual un fenómeno es predicho como una estrategia ad hoc para salvar un modelo general que se intuye correcto pero que está en riesgo de naufragar con un contraejemplo que parece no encajar (Kuhn, 1970; Lakatos, 1978).

Y evidentemente no faltaron detractores, y de hecho aún hasta nuestros días es posible encontrar una minoría al interior de la comunidad científica que no está de acuerdo con la teoría de la membrana celular apoyada por canales iónicos (Ling, 2007). El problema radica es que a nivel médico la teoría de la membrana celular apoyada por canales iónicos ha sido demasiado exitosa, además de que los condenados canales aparecieron experimentalmente, los transformó en una hipótesis ad hoc en una predicción que confirmaba la teoría (Hamlyn et al., 1989; Jørgensen, 1974; Quinton, Wright, & Tormey, 1973).

Esto produjo el concepto de que las células están en un estado de equilibrio dinámico, constantemente usando energía para mantener los gradientes iónicos estables. En 1935, Karl Lohmann descubrió el ATP y su rol como una fuente de energía para las células, así que el concepto de una bomba de sodio manejada por el metabolismo fue propuesta de forma tal que no se violara la segunda ley de la termodinámica (Glynn, Hoffman, & Lew, 1971; Repke & Schönfeld, 1984). El éxito tremendo de Hodgkin, Huxley, y Katz en el desarrollo de la teoría de la membrana en cuanto a los potenciales de la membrana celular, con ecuaciones diferenciales que modelaban correctamente el fenómeno, produjeron más apoyo para la hipótesis de la bomba de sodio (Ling, 2001; Rinzel, 1990).

 La perspectiva actual de la membrana plasmática es que hay una bicapa lipídica que tiene componentes proteicos integrados a ella. La estructura de la membrana es conocida ahora con gran detalle, incluyendo modelos en 3D de muchas proteínas diferentes que están vinculadas con la membrana. Estos desarrollos grandes en la fisiología celular pusieron a la teoría de la membrana apoyada por canales proteínicos en una posición de gran dominancia.

Experimentos realizados a finales de los años 60s y a inicios de los años 70s dieron como resultado una modificación importante al modelo de la membrana biológica. Por ejemplo, la bicapa dibujada permitió la investigación directa de las propiedades de una bicapa simple artificial. Al "pintar" una solución conformada por lípidos a través de una apertura, Mueller y Rudin fueron capaces de determinar que la bicapa resultante exponía fluidez lateral, alta resistencia eléctrica y una habilidad de reparación propia en respuesta a un pinchazo (Mueller, Rudin, Tien, & Wescott, 1962). Esta forma del modelo de la bicapa pronto se conoció como un "BML" aunque desde el inicio el significado de este acrónimo ha sido ambiguo. A principios de 1966, BML era usado para referirse a una "membrana lipídica negra" o a una "membrana lipídica bimolecular" (Tien, Carbone, & Dawidowicz, 1966; Tien & Diana, 1967). Esta misma fluidez lateral fue antes demostrada conclusivamente en la superficie celular por Frye y Edidin en 1970. Ellos fusionaron dos células etiquetadas con diferentes marcadores fluorescentes vinculados a la membrana, y vieron cómo las dos poblaciones entintadas se mezclaban con el tiempo de manera azarosa (Frye & Edidin, 1970).

Figura 7.  Modelo del mosaico fluido. El citoesqueleto interactúa íntimamente con las proteínas integrales de la membrana biológica (YouTube).  Las enzimas, sustancias vitales, solo pueden funcionar adecuadamente cuando están ancladas a un marco como la membrana celular.

Los resultados de este experimento fueron clave para el desarrollo del modelo de "mosaico fluido" en la membrana celular, por Singer y Nicolson en 1972 (Leabu, 2013; Morange, 2013; Singer & Nicolson, 1972; Szymanski, Kierszniowska, & Schulze, 2013). El modelo propuesto por Jonathan Singer y Garth Nicolson de la universidad de California en San Diego, denominado modelo del mosaico fluido ha servido como el paradigma central de las membranas biológicas por más de 60 años, y es el modelo actual. El modelo de mosaico fluido es aparentemente similar al modelo refinado de Davson Danielli pero dos detalles lo diferencian. En primera instancia, las proteínas insertadas en la membrana son los únicos componentes que incrementan la solubilidad de la membrana, y no existen proteínas que sirvan de capas extra.  En segunda instancia la atención debe llevarse al estado de los lípidos en la membrana, los cuales no se encuentran fijos, y los mismo las proteínas en ellos, todos fluyen en una solución grasosa plana.

Las moléculas en la membrana son móviles, las proteínas pueden agruparse en una zona de la membrana o dispersarse por toda la superficie dependiendo de las necesidades de la célula, la membrana se encuentra en un estado fluido que no puede compararse a un estado sólido o a un estado líquido.

En la actualidad hay dos modificaciones importantes que deberíamos realizar a la visión de la membrana celular. La primera es que muchos canales iónicos no se organizan como un tubo que permita el flujo de agua y sustancias como si se tratara de un poro, que, aunque si los hay, son tan raros que los únicos ejemplos prácticos son los poros nucleares. En lugar de lo los canales funcionan más como complejos de translocación y son más angostos, es decir armazones de proteínas de transportan a las malas sustancias de un lugar a otro con gastos energéticos. La segunda idea es la importancia del citoesqueleto, muchas proteínas integrales de la membrana están ancladas a un andamio de citoesqueleto. Este andamiaje es el que permite explicar diversos comportamientos de la membrana, como su plegamiento en estructuras no esféricas, la formación de vesículas, la fusión de vesículas y el acoplamiento a la matriz extracelular generando un continuo entre citoesqueleto, proteínas de anclaje en la membrana y fibras proteínas en la matriz extracelular. 

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